「火の七日間」という最終戦争によって文明が崩壊してから千年後の地球では腐海と呼ばれる人体に有毒なガスを発する森が拡大の一途をたどり、腐海に住む蟲という化け物によって人類は危険に晒されていた。
海から吹く風によって森の毒から守られていた集落、風の谷の人々は慎ましやかな生活を送っていた。
ある日、巨大な王蟲に襲われていたユパを救ったのは風の谷の族長、ジルの娘ナウシカだった。ナウシカは人々から恐れられる蟲とも、心を通わせることができる風使いだった。腐海の謎を解く旅を続けていたユパはナウシカの師であり、彼女の成長に驚きを隠せない。
夜、風の谷に大型飛行船が不時着する。それは軍事国家トルメキアの飛行船で、外壁に蟲の大群がまとわりついていることから腐海で蟲を殺したのだと察したナウシカは、燃え盛る飛行船から一人の少女救い出す。彼女はトルメキアの支配下にあるペジテの王女ラステルで、ナウシカに積み荷を燃やしてほしいとだけ告げて事切れる。飛行船の中には正体不明の繭が残されていた。
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